Os velhos fungicidas protetores podem ser úteis no controle da ferrugem da soja?

1 Introdução

A ferrugem da soja é causada por um fungo da classe dos basidiomicetos (ferrugens e carvões), chamado de Phakopsora pachyrhizi Sydow & Sydow. Essa doença, de origem asiática, após ter sido descrita na África do Sul em fevereiro de 2001 (Pretorius; Kloppers; Frederick, 2001) teve uma disseminada rápida de modo que, no mesmo ano, foi relatada no Paraguai (Morel, 2001). Logo a seguir, em 2002, foi confirmada sua presença na Argentina (Rossi, 2003), no Brasil (Yorinori et al., 2002), bem como na Bolívia em 2003 (Navarro et al., 2004). No verão de 2004 foi relatada na Colômbia e em 9 de novembro de 2004, no estado americano de Louisiana (Schneider et al., 2005). Hoje ocorre em todas as lavouras de soja das Américas.A ferrugem asiática é considerada a doença que mais danos causa à soja cujo montante pode atingir 80%. O dano se refere à redução na quantidade da produção, no caso, grãos de soja, em consequência do ataque da doença (Nutter et al., 1993). O dano depende da quantidade e não da presença da doença. A redução no rendimento de grãos devido à doença pode ser determinada pela função matemática (Danelli & Reis, 2013) R = 1.000 - 5,845 I, onde R é o rendimento de grãos normalizado para 1.000 kg/ha e I, a incidência (no mínimo uma lesão por folíolo) foliolar da ferrugem média dos folíolos centrais das folhas com pecíolos inseridos na haste principal (Ogle; Byth; McLean, 1979). Por exemplo, com uma incidência foliolar de 100%, o dano corresponde a 584,5 kg/ha, para um rendimento de 1.000 kg/ha.

2 Histórico do controle químico de doenças da soja no Brasil

As principais medidas de controle das ferrugens, causadas por parasitas biotróficos, envolvem a obtenção de cultivares resistentes (ex. tecnologia TMG Inox) e principalmente a aplicação foliar de fungicidas. No Brasil, o trabalho pioneiro relativo ao controle químico de doenças na cultura da soja foi apresentado, em 1974, na II Reunião Conjunta de Pesquisa de Soja - RS/SC (Lehman; Tarragó, 1974). O objetivo foi determinar o efeito das doenças da parte aérea sobre o rendimento e a qualidade de sementes. Os fungicidas penetrantes móveis (benomil e tiabendazol), reduziram significativamente a incidência de Cercospora kikuchii Matsum e Tomoy nas sementes de soja.As aplicações de fungicidas em lavouras tiveram início a partir da safra agrícola de 1997/98 em razão da ocorrência de epidemias do oídio [Erysiphe diffusa (Cooke; Peck) Braun; Takam) ]. O controle químico de P. pachyrhizi em lavouras começou com a epidemia ocorrente na safra agrícola de 2002/03, momento em que vários fungicidas foram utilizados, uns de curta e outros de longa duração, permanecendo em uso até hoje.Os fungicidas atualmente utilizados em soja, pertencem ao grupo químico dos triazóis, ou inibidores da biossíntese do ergosterol (IBEs), as estrobilurinas (ou, IQes) ou inibidores da transferência de elétrons na cadeia respiratório no complexo III. Na safra 2013/14 foi usado pela primeira vez fungicida à base de carboxamidas ou inibidor da transferência de elétrons na cadeia respiratório no complexo II (ou, ISDH) e o protetor multissítio mancozebe (Tabela 1).

Tabela 1. Cronologia do uso dos fungicidas aplicados no controle da ferrugem da soja.

3 Surgimento da resistência de Phakopsora pachyrhizi a fungicidas – Um fato científico histórico

Considerando-se a área cultivada com soja tratada com fungicidas, aproximadamente 35 milhões de ha, fungicidas sítio específicos sendo usados isoladamente e como mais de três aplicações/ha/safra era previsível o desenvolvimento da resistência do fungo aos fungicidas, porém, não em um espaço de tempo tão curto – cinco a oito anos – .Passadas quatro safras (a partir da 2002/03) de uso dos triazóis isolados, em 2005/06, observou-se a redução da eficácia do flutriafol no controle da ferrugem no Mato Grosso, atribuindo-se, primeiramente a esse fato, a qualidade de sua formulação (Fundação, 2008). Silva et al. (2008) relataram a falha de controle em Goiás na safra 2006/07 para os IBEs ciproconazol, flutriafol e tebuconazol. Até esse momento, o flutriafol destacou-se pela eficácia, sendo usado pela pesquisa como padrão de controle. Experimentos conduzidos na Fundação MT, em Rondonópolis, pela Universidade de Rio Verde e por instituições participantes do Ensaios Cooperativos de Fungicidas (Início na safra 2003/04), confirmaram a redução da eficiência do controle. Ficou comprovada a redução da eficácia de controle ao se comparar o desempenho dos triazóis na safra 2005/06 com o da safra 2012/13 em resultados de pesquisa conduzida na Universidade de Rio Verde. Na safra 2005/06, o controle médio da ferrugem pelos triazóis foi de 90,3%. Passados oito anos, correspondendo à safra 2012/13, o controle dos triazóis (ciproconazol, epoxiconazol e tebuconazol) foi de 52,0, com uma redução na eficácia de 42% (Tabela 2).

Tabela 2. Eficiência de fungicidas triazóis aplicados preventivamente no controle (%) da ferrugem da soja em Goiás e redução do controle.

A redução da sensibilidade de P. pachyrhizi aos fungicidas tebuconazol e ciproconazol, com controle de apenas 42 e 38%, respectivamente, foi documentada também por Godoy e Palaver (2011). Nesse momento, as misturas ainda não mostraram redução da eficiência; ciproconazol + azoxistrobina com 72% e epoxiconazol + piraclostrobina com 88% de controle, com uma média das misturas de 80% de controle. Provavelmente, nesse momento, a eficácia era garantida pelas estrobilurinas, pois a média dos triazóis foi de apenas 40% (Tabela 3).

Tabela 3. Eficácia do controle da severidade da ferrugem da soja avaliada segundo a área abaixo da curva de progresso da doença por alguns fungicidas na safra 2010/11.

Um outro exemplo que reforça o fato relatado é a redução gradativa do controle da ferrugem pelo tebuconazol iniciado na safra 2004/05 até a safra 2014/15 (Figura 1 A). É provável que, se o epoxiconazol e o ciproconazol tivessem sido usados isoladamente, como ocorreu com o flutriafol e tebuconazol, teriam sido também retirados do mercado.A partir da safra 2005/06, a eficiência do controle da ferrugem da soja pelo tebuconazol tem sido reduzida a uma velocidade de 6,8% ao ano (Figura 1 A). Ao longo das safras de uso das misturas (triazóis + estrobilurinas) tem sido constatada também a redução do controle da ferrugem (Figura 1 B e C).

Figura 1. Redução do controle da ferrugem da soja pelo tebuconazol (A), ciproconazol + azoxistrobina (B), epoxiconazol + piraclostrobina (C) e azoxistrobina (D). Fonte: Ensaios cooperativos de fungicidas.

Trabalhos conduzidos em laboratório, comparando a sensibilidade do fungo, tanto aos triazóis como as estrobilurinas, medidos pela concentração inibitória que controla 50% (CI50) a densidade de lesões ou de urédias, também mostraram a redução da sensibilidade.Em relação ao tebuconazol, a sensibilidade (CI50) de 15 isolados variou de 0,011 a 5,1 mg/L. Tomando-se a CI50 de referência de 0,049 mg/L, o fator de redução da sensibilidade oscilou de 0,22 a 104,2 vezes. Experimentos in vivo com dois isolados suspeitos de apresentarem redução do controle da ferrugem mostraram redução da sensibilidade às estrobilurinas. Houve aumento da CI50 de 1,4 a 95,9 mg/L. Utilizando-se a CI50 de referência de 0,137 mg/L, o fator de redução da sensibilidade variou de 10,2 a 700,0 vezes (Blum e Reis, 2015).No momento em que estava claramente demonstrada a ocorrência da redução da sensibilidade de P. Pachyrhizi aos triazóis, estrobilurinas e suas misturas (Tabelas, 2 e 3 e Figura 1), o FRAC (Fungicide Resistance Action Committee – seção do Brasil) liberou uma nota informando que nada estava acontecendo:O comunicado do FRAC-Brasil. Comitê de ação a resistência a fungicidas informativo técnico. Grupo de Trabalho dos Fungicidas IQe:Considerando que o FRAC-BR é uma associação sem fins lucrativos, dedicada ao fomento à pesquisa e desenvolvimento de trabalhos com produtos fitossanitários na área de resistência e, embora não subordinado, é um subgrupo do FRAC-Central, originário do Comitê de Agricultura e Meio Ambiente (AGRECO) e da Federação Global de Proteção de Plantas (FGPP); que o FRAC-Central é reconhecido como organismo consultor pela Organização de Agricultura e Alimentação (FAO) e pela Organização Mundial de Saúde (OMS) das Nações Unidas, e que ao FRAC-BRASIL compete oferecer informações e ser um órgão consultivo para os problemas técnico-científicos relacionados a resistência de fungicidas no Brasil, estabelecer e promover relacionamento com pesquisadores da indústria, no campo da resistência de fungicidas, por meio de seminários, conferências, projetos de pesquisa, etc., de forma conjunta, promover pesquisas e desenvolvimento de trabalhos com produtos fitossanitários visando o aumento da vida útil e efetividade dos fungicidas por meio da minimização dos problemas de resistência, coordenar e fazer mais efetivos os esforços da indústria para prolongar a vida dos fungicidas face a resistência, por meio das definições e recomendações de estratégias técnicas apropriadas, além de outros que decidir, vem através deste documento, informar e posicionar-se conforme o que se segue na sequencia:

1. Em 09 de dezembro de 2014 o FRAC-Internacional comunicou o resultado oficial de sua reunião anual relativo ao grupo de trabalho dos fungicidas IQes, o qual identificou a mutação na posição F129L para Phakopsora pachyrhizi (Ferrugem Asiática da Soja). Este resultado é referente aos trabalhos realizados pelas empresas participantes do FRAC-Internacional e FRAC-Brasil;

2. Não foram encontrados indivíduos resistentes aos fungicidas IQes nas populações avaliadas, apesar de ter sido relatado pela primeira vez a mutação na posição F129L, do gene do citocromo b.

3. Todos os bioensaios realizados apresentaram valores de CI50 (concentração inibitória capaz de controlar 50% da população) semelhantes aos obtidos nos anos anteriores.

4. Conforme já conhecido em outros patógenos, o fator de resistência gerado pela mutação F129L é significativamente inferior em relação à mutação G143A, não encontrada nas amostras avaliadas. Esta última, quando detectada, confere um alto fator de resistência. A não ocorrência desta mutação se deve à presença do intron, que ocasiona a morte do fungo. (www.frac.info – Impact of position 143 Intron on resistance risk to IQe fungicides in some pathogens).

5. Boas práticas agrícolas devem ser adotadas para reduzir a pressão das doenças e riscos de resistência. (Dezembro, 2014, FRAC-Brasil)

A posição assumida pelo FRAC nesse comunicado, não estava em sintonia com as reclamações de falha de controle observadas pelos produtores, pelos trabalhos conduzidos em laboratório e principalmente pelos dados dos Ensaios cooperativos de fungicidas (Tabelas 2 e 3 e Figura 1).A análise conjunta dos dados dos Ensaios cooperativos de fungicidas (disponíveis na internet), mostram que a eficiência do controle vem sendo reduzida safra-após-safra.

Tabela 4. Desempenho de fungicidas protetores no controle da ferrugem da soja.

4 Resistência de fungos a fungicidas

A resistência de fungos a fungicidas é um assunto sério e intensamente estudado no manejo de muitas doenças-chave causadas por fungos na maioria das culturas agrícolas. A resistência ameaça o potencial comercial dos produtos, especialmente aqueles de modo de ação sítio-específico.Para os maiores grupos de fungicidas inibidores sítio-específicos, como benzimidazóis, pirimidinas, carboxamidas, carboxanilida, pirimidina, fenilamidas, inibidores da biossíntese de esteróis (triazóis), morfolinas e inibidores da quinona externa (estrobilurinas), há relatos do desenvolvimento de resistência em vários fungos patogênicos. O desenvolvimento da resistência numa população de fungos é uma resposta inevitável à pressão de seleção do fungicida usado. A resistência pode ser minimizada pela aplicação de estratégias de manejo da resistência que visam reduzir a pressão de seleção. Ao mesmo tempo, um balanço difícil entre as necessidades comerciais e os requerimentos técnicos é necessário. De um lado, as empresas necessitam vender o produto que teve custo de muitos milhões de dólares para o seu desenvolvimento; de outro, é necessário reduzir o uso (número de aplicações/ha/safra) do fungicida para prolongar a vida e valor econômico do produto. A ferrugem da soja está presente no Brasil a apenas 14 anos. Nesse curto período reduziu sua sensibilidade aos principais grupos químicos de fungicidas. Nessa fase foram usados triazóis isolados e estrobilurinas isoladas e misturas de triazóis e estrobilurinas. Uma área de 35 milhões de hectares tem recebido, mais de três aplicações/ha/safra. Como consequência, tem sido relatada a resistência cruzada aos triazóis, as estrobilurinas e resistência múltipla às misturas pré-fabricadas de triazóis com estrobilurinas. 5 Estratégias antiresistência

Convém discutir, uma importante recomendação feita pelo FRAC: “nos casos de misturas de tanque, ou de misturas pré-fabricadas, o fungicida parceiro deve ter a capacidade de prover controle satisfatório da doença alvo quando usado isolado e tem que ter um mecanismo de ação diferentes do companheiro”. Nas primeiras safras de uso, as misturas pré-fabricadas de triazol + estrobilurina satisfizeram essa recomendação. O sítio específico triazol que inibe a síntese das membranas celulares era misturado com outro sítio específico a estrobilurinas que inibe a respiração – dois sítios de ação diferentes e isoladamente com alta eficiência de controle. Mas essa estratégia teve curta duração. Após oito safra de uso foi vencida por P. pachyrhizi, quando os dois componentes, o triazol e a estrobilurina apresentaram redução da sensibilidade ao fungo alvo (Tabelas 2 e 3 e Figura 1). Esse fenômeno raro que está ocorrendo com a ferrugem da soja é denominado de resistência múltipla.

6 Os fungicidas carboxamidas entram em cena

Na presente situação de dificuldade de controle da ferrugem da soja a recomendação do FRAC deveria ter sido ouvida! Analisando as novas misturas lançadas no mercado, contendo em sua formulação estrobilurina (azoxistrobina e piraclostrobinna) + carboxamidas (xemium e solatenol), elas não atendem a recomendação do FRAC, pois um dos componentes (estrobilurina) tem apresentado uma redução média da severidade da ferrugem de apenas 22% (isso não é controle!) (Ensaio cooperativo de fungicidas, safra 2014/15). É provável que a mistura de uma estrobilurina (azoxistrobina ou piraclostrobina) com comprovada redução de controle da ferrugem da soja (Figura 1 – B, C e D.) com uma carboxamidas altamente eficiente como o benzovindiflupir, não satisfazendo a recomendação do FRAC, possa ter curta duração como as misturas triazóis e estrobilurinas tiveram. O êxito da mistura de carboxamidas com alta eficiência com estrobilurina com baixa eficiência de controle se deve ao desempenho isolado da carboxamidas. Então se pergunta, a melhor estratégia para preservar a vida útil das carboxamidas é a sua mistura com estrobilurinas de baixa eficiência? Essa ferramenta química deveria ser preservada, não se tem tempo a perder!

7 A vez dos fungicidas protetores

No meio de tanta incerteza e dúvidas, um grupo de pesquisadores (Eagle Team) chamou a si a responsabilidade de obter uma solução para o problema vivido pelos produtores e que ameaça celeremente a sustentabilidade econômica da sojicultora pela crescente redução do controle que esta ocorrido safra-após-safra. Essa equipe testou e mostrou o potencial do mancozebe em reverter a baixa eficácias das misturas triazóis com estrobilurinas, de estrobilurinas + triazolintiona e de estrobilurinas + carboxamidas no controle da ferrugem da soja. 8 Uma lição do passado

Lembrando o caso do controle químico da requeima da batateira e tomateiro. Uma das doenças mais destrutivas da agricultura é a requeima ou míldio da batateira e do tomateiro causada pelo estramenópila (ex-fungo) Phytophthora infestans (Mont.) De By.Fungicidas altamente eficientes e específicos foram desenvolvidos para seu controle (ex.: cimoxanil, dimetomorfo, iprovalicarbe, metalaxil, propamocarbe, zoxamida etc). No início foram recomendadas aplicações desses fungicidas isolados, como ocorreu com os triazóis e estrobilurinas no controle da ferrugem da soja. Nas primeiras safras tiveram sucesso por serem extremamente potentes. Porém, em pouco tempo de uso, o fungo desenvolveu resistência, ameaçando a vida útil de compostos tão importantes. Para salvá-los, imediatamente foi adotada a prática de adição a esses de um fungicida de largo espectro e de ação multissítio, como o mancozebe. É importante ressaltar que em relação as misturas do multissítio-protetor com os fungicidas mildiocidas específicos, ainda não há relatos de fungos desenvolverem resistência à essas misturas. Assim como o protetor-multissítio prolongou a vida desses fungicidas poderá se tornar também uma importante ferramenta de estratégia antirresistência para prolongar a vida dos fungicidas usados em soja e trigo que apresentam redução da eficiência.

9 O potencial dos fungicidas protetores no controle da ferrugem da soja.

Após o mancozebe ter sido testado com sucesso no controle da ferrugem da soja por quatro safras, na safra de 2014/15, no Ensaios cooperativos de fungicidas (Coordenação Embrapa Soja) foi testado um grupo de fungicidas protetores (cloreto de etilbenzalcônio, clorotalonil, fluazinam, mancozebe, metiram, oxicloreto de cobre, propinebe e sulfato de cobre). O trabalho foi realizado envolvendo 19 instituições de pesquisa e conduzidos em 31 diferentes locais do país. Foram feitas quatro aplicações com uma média de 11 dias de intervalo entre elas. Como padrão de controle para comparação da eficiência foi utilizado o protioconazol + trifloxistrobina com três aplicações a intervalos 23 e 14 dias após a primeira e segunda aplicação. Os dados de severidade foliolar da ferrugem e o controle resultante da aplicação dos fungicidas que apresentaram controle superior a 50% mostram o potencial de alguns produtos (Tabela 4). No planejamento desse trabalho cooperativo foi decidido testar os protetores isoladamente quando devem ser usados em misturas, como indicado no manejo da requeima da batateira e do tomateiro. As médias comprovaram a eficácia do mancozebe isolado em reduzir a severidade da ferrugem com um controle de 69% (Tabela 4), no entanto não é indicado em uso isolado mas sim adicionado às misturas de triazóis + estrobilurinas e carboxamidas + estrobilurinas.

10 Considerações finais

O grupo químico das carboxamidas (principalmente o benzovindiflupir) tem apresentado alta eficiência no controle da ferrugem da soja. Pela adição de um protetor, como em uso em batata e tomate, o desempenho dessa molécula deveria ser preservado tornando-o num fungicidas de longa vida. Essa molécula, por ser única, merece ser protegida.O que causa surpresa é que o tempo passa e grande parte dos produtores, talvez, ainda não sabe o porquê da falha de controle da ferrugem da soja pelas misturas tradicionais de fungicidas por falta de divulgação massiva do fato. Que essa publicação possa contribuir para alertar um maior número de produtores que ainda não sabem do problema, de maneira a não aplicarem na safra 2015/16 misturas com baixa eficiência e que utilizem a estratégia antiresistência de adição de um fungicida protetor a toda e qualquer mistura de fungicidas.

11 Referências consultadas

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Publicado na Revista Plantio Direto, edição 145-146, abril de 2015.