Redução da sensibilidade de Phakopsora pachyrhizi a fungicidas e estratégia antiressistência
Erlei Melo ReisOR Melhoramento de Sementes, Passo Fundo, RS, E-mail: erleireis@upf.br
Introdução
O fungo que causa a ferrugem da soja foi nomeado de Phakopsora pachyrhizi por Hans e Paul Sydow (1914). Essa ferrugem, de origem asiática, foi detectada no continente americano, no Paraguai, pela primeira vez em 2001 (Morel, 2001) e logo a seguir, em 2002, foi confirmada sua presença na Argentina (Rossi, 2003) e no Brasil (Yorinori et al., 2002. Hoje, ocorre em todas as lavouras de soja nas Américas.
A melhor maneira de se expressar cientificamente o dano (redução da produtividade) é por meio de uma função matemática. Danelli et al. (2013) geraram a equação média para as cultivares BRS GO 7560 e BRS 246 RR, R = 1.000 – 5,8 I, onde R é o rendimento de grãos normalizado para 1.000 kg/ha e I, a incidência (no mínimo uma lesão por folíolo) foliolar da ferrugem, média dos folíolos centrais das folhas com pecíolos inseridos na haste principal (Ogle et al., 1979).
O controle químico de P. pachyrhizi (Pp) teve início com a epidemia ocorrente a partir da safra agrícola de 2002/003, período em que vários fungicidas foram utilizados, uns de curta e outros de longa duração, permanecendo em uso até hoje.
A partir da safra 2003/204 teve início o ensaio cooperativo de fungicidas visando a indicação dos fungicidas mais potentes para o controle da ferrugem da soja. Esse trabalho, extremamente importante, é coordenado pela Embrapa Soja. Na safra 2013/14 foram conduzidos experimentos com o mesmo protocolo em 21 locais do Brasil
Para melhor entendimento da origem da falha de controle, na safra 2013/14 foi tratada com fungicidas uma área de 30 milhões de hectares, com média de três aplicações/ha incluindo fungicidas isolados e em misturas.
Falha de controle
Situação na qual o produtor observa que, quando comparada a safras anteriores, a eficiência do fungicida foi alterada. Ele diz que houve ”falha de controle” e passa a reclamar e buscar explicações para o fato. É também utilizado o termo/expressão insucesso ou controle ineficiente.
Passadas quatro safras (a partir da 2002/03) de uso dos triazóis ou inibidores da desmetilação (IDM) isolados, Silva et al. (2008) relataram a falha de controle em Goiás na safra 2006/07, para o ciproconazol, flutriafol e tebuconazol. Até esse momento, o flutriafol destacou-se pela eficácia, sendo usado pela pesquisa como padrão de controle e, logicamente, tornando-se líder do mercado. A partir da safra 2005/06, observou-se redução da eficácia do flutriafol, no Mato Grosso e na safra seguinte, 2007/08, produtores reclamaram da falha de controle no Mato Grosso (FUNDAÇÃO, 2008). A partir do ocorrido com o flutriafol, o tebuconazol tornou-se largamente utilizado e o novo líder do mercado.
Redução da sensibilidade (RS) de Phakopsora pachyrhizi a fungicidas
Cedo ou tarde, durante os anos de uso comercial de um fungicida, pode surgir uma linhagem do patógeno alvo que não seja mais suficientemente sensível para ser controlado satisfatoriamente. Em geral, a RS surge em resposta ao uso repetido de um fungicida com o mesmo mecanismo de ação (sítio específico), numa grande área e com várias aplicações no ciclo da cultura. A primeira evidência dessa alteração é observada pelo produtor, que reclama de ”falha de controle”. Nessa situação o controle passou de eficiente ou econômico para ineficiente e antieconômico.
Esta expressão redução deve ser usada preferentemente em vez de perda de sensibilidade. A RS é comprovada em laboratório quando há aumento no fator de redução da sensibilidade (FRS) > 1.
Embora as estratégias antirresistência propostas pelo FRAC (2012) não recomendem o uso isolado de fungicidas com mecanismo de ação sítio específico, as estrobilurinas ou inibidores da quinona externa (IQes) na mitocôndria foram usados isoladamente, na safra 2008 em 0,45% da área cultivada com soja e, na safra 2012, atingiram 3,66% (de 27 milhões de ha). Contrariando a indicação do FRAC, seu uso isolado num curto espaço de tempo, numa grande área, provavelmente aumentou a pressão de seleção sobre o fungo no sentido da seleção direcional de mutantes com sensibilidade reduzida a esses fungicidas. Além disso, no Paraguai as estrobilurinas têm sido usadas isoladamente tanto na safra como na safrinha o que pode contribuir para aumentar ainda mais a pressão de seleção para a resistência do fungo a esses fungicidas.
Convém lembrar que os IDMs, os primeiros fungicidas utilizados no controle da ferrugem da soja, também foram utilizados isoladamente, com várias aplicações na safra e numa grande área tendo contribuído, possivelmente, para a seleção de linhagens de Pp com sensibilidade reduzida.
A redução da eficiência de controle da ferrugem pelo tebuconazol, um fungicida IDMs, em dez safras é mostrada na Figura 1.
Figura 1. Redução da sensibilidade de Phakopsora pachyrhizi ao fungicida tebuconazol no período de 2003 a 2014 (Médias de vários locais do Ensaios nacional cooperativos de fungicidas para o controle da ferrugem da soja, dados disponíveis na internet).
Nas primeiras safras de uso dos fungicidas triazóis isolados, das estrobilurinas e das mistura o controle era de 90%, atingindo na última safra 45% (médias das principais misturas) (Figura 2).
Figura 2. Redução da eficiência do controle da ferrugem da soja nas safras de 2008/09 a 2013/14, médias das misturas ciproconazol + azoxistrobina, epoxiconazol + piraraclostrobina, ciproconazol + picoxistrobina e protioconazol + trifloxistrobina. (Médias de vários locais do Ensaio nacional cooperativo de fungicidas para o controle da ferrugem da soja, dados disponíveis na internet).
Para se ter uma ideia da situação atual de controle veja-se a redução do controle que sofreu uma das misturas mais usadas no controle da ferrugem (Figura 3).
Figura 3. Redução da eficiência do controle da ferrugem da soja pela mistura piraclostrobina + epoxiconazol (Médias de vários locais do Ensaio nacional cooperativo de fungicidas para o controle da ferrugem da soja, dados disponíveis na internet).
Os dados científicos mostram que, no período de oito anos (da safra 2004/05 a 2012/13), a eficácia do controle que era sustentada pelas estrobilurinas sofreu redução drástica, mas não abrupta como esperado.
Por exemplo, de 90% de eficiência da azoxistrobina, foi havendo uma redução gradativa de tal maneira que na última safra (2013/14) atingiu uma eficiência de apenas 16% (Figura 4).
Figura 4. Redução da eficiência do controle da ferrugem da soja pela azoxistrobina (Médias de vários locais do Ensaio nacional cooperativo de fungicidas para o controle da ferrugem da soja, dados disponíveis na internet).
O que ocorreu com os fungicidas IDMs, com as misturas e com os IQes?
A primeira tentativa de resposta foi dada por um produtor para explicar o fato. Disse ele: ”o fungo se acostumou com o fungicida (IDM)”, ou como foi explicado por outro, o ”fungicida cansou”!
O fenômeno observado é conhecido pela ciência e chamado de adaptação do fungo. Adaptação é definida como a capacidade dos seres vivos de se ajustarem a modificações ambientais. As adaptações dos fungos não ocorrem por acaso, e muito menos ocorreram de uma hora para outra. Ao longo do processo evolutivo, o fungo sofre transformações que lhe possibilitam maior chance de sobrevivência no meio ambiente, ajustando-se fisiologicamente à presença de algo tóxico que ameace sua existência. Essas transformações, selecionadas pelo meio e ocasionadas por mutações, são denominadas de adaptações, relacionadas ao mecanismo de defesa frente a condições desfavoráveis – presença do tóxico (fungicida) que ameaça a sua existência.
A sensibilidade de Pp aos fungicidas, antes de seu uso, é representada pelos círculos verdes na Figuras 5.
Figura 5. Ilustração da população de indivíduos sensíveis (círculos verdes) de Phakopsora pachyrhizi, dominando a população, antes da aplicação de fungicidas para seu controle.
A redução da sensibilidade numa população torna-se importante quando a frequência das linhagens resistentes aumenta até dominá-la (círculos vermelhos na Figura 6).
Figura 6. Ilustração da redução da população de linhagem sensível (círculos verdes) e aumento da população de linhagem com redução da sensibilidade (círculos vermelhos) em função da seleção direcional ao longo dos anos de uso de um fungicida.
Linhagem é definida como a descendência do indivíduo que sofre mutação. O aumento da população da linhagem resistente é causado pelo uso do fungicida, que exerce uma pressão de seleção (seleção direcional) sobre a população do fungo. O uso frequente do fungicida, seletivamente, elimina as linhagens sensíveis (círculos verdes, na Figura 6), porém, não o suficiente para impedir o aumento da população da linhagem resistente (círculos vermelhos Figura 6).
Como regra geral, essas adaptações são resultado do processo de seleção natural ao longo de várias gerações (depende do potencial reprodutivo do fungo), seguidas de mudanças, devido a diferentes níveis de aptidão conferidos por variações genotípicas aleatórias em algum carácter, sendo tais variações herdáveis. Desse modo, a seleção natural vai favorecendo o indivíduo que apresente maior aptidão, ou seja, aqueles esporos que não foram mortos pelo fungicida, porém num número muito pequeno e, por isso, imperceptível no início do processo de seleção. Agora adaptados e sobreviventes, enfrentam o fungicida e continuam seu processo de multiplicação na presença do tóxico, aumentando e dominando a população. Nesse momento, o produtor percebe que o controle de eficiente passou a falhar e busca explicações para o fato ocorrido.
O que ocorreu com os fungicidas usados no controle de Pp pode ser resumido da seguinte maneira. Os fungicidas altamente eficientes, no início de seu uso para o controle da ferrugem, eliminaram do ambiente a maioria da população de esporos nas lavouras tratadas (círculos verdes da Figura 5), restando as linhagens resistentes (círculos vermelhos da Figura 6). No início do processo, os fungicidas venceram a batalha contra o fungo, proporcionando controle eficiente e deixando os produtores satisfeitos. Porém, o fungo trabalhava silenciosamente.
Fungicidas que apresentam um único sítio de ação, como os IDMs (Inibidores da síntese de membranas celulares), IQes e carboxamidas ou ISDHs (Inibidores da respiração mitocondrial), tendem a apresentar maior risco de desenvolvimento da resistência quando comparados àqueles que apresentam ação multissítio, como os velhos ditiocarbamatos. Desse modo os sítio-específicos apresentam alto risco, segundo FRAC Code List, 2010 e FRAC Code List, 2012.
Estratégia antiresistência
- Uma lição do passado
Uma das doenças mais destrutivas da agricultura é a requeima ou míldio da batateira (Figura 7) e do tomateiro causada pelo estramenópila (ex-fungo) Phytophthora infestans (Mont.) De By.
Figura 7. Sintomas da requeima em folhas de batateira e destruição de parcela experimental sem controle. Imagens capturadas na internet.
Fungicidas altamente eficientes e específicos foram desenvolvidos para seu controle (Ex. cimoxanil, dimetomorfo, iprovalicarbe, metalaxil, propamocarbe, zoxamida e etc). No início de seu uso foram recomendadas aplicações desses fungicidas isolados. Nas primeiras safras tiveram sucesso por serem extremamente potentes. Porém, em pouco tempo o fungo desenvolveu resistência ameaçando a vida útil de compostos tão importantes. Para salvá-los, imediatamente, foi adotada a prática de adição a eles de um fungicida de largo espectro e de ação multissítio como o etilenobisditiocarbamato de manganês (EBDCM) + Zn, ou mancozebe. Ainda não há relatos de fungos desenvolverem resistência a esse fungicida. Pode ser também uma importante ferramenta de estratégia antirresistência para prolongar a vida dos fungicidas usados em soja que apresentam redução da eficiência. Os resultados obtidos nas últimas duas safras são animadores (Tabelas 1 e 2).
Tabela 1. Controle (%) da ferrugem da soja pelas misturas IDM + IQe acrescentadas ou não do mancozeb, aplicados três vezes em diferentes estádios fenológicos e avaliado pela severidade foliolar – Rio Verde, GO.
Tabela 2. Controle (%) da ferrugem da soja pelas misturas IDM + IQe acrescentadas ou não do mancozeb, aplicados três vezes em diferentes estádios fenológicos e avaliado pela severidade foliolar – Passo Fundo – RS.
Pela adição do fungicida protetor multissítio todas as misturas de IDM + QoI tiveram a eficiência melhorada (Tabelas 1 e 2); todas aumentaram a potência contra a ferrugem; a adição resultou na ampliação do espectro de ação no controle de outras doenças. Além destas vantagens a mais importante é reduz o risco da resistência à semelhança da estratégia antiressistência usada no controle da requeima da batateira e do tomateiro.
Outra vantagem da adição do EBDCM as misturas, é o manejo da resistência de Corynespora cassiicola ao carbendazim na cultura da soja (Avozani et al. 2014).
Finalmente, a estratégia antirresistência proposta, de adição do mancozebe as misturas de fungicidas sítio específicos, não é fato novo.
Impacto da redução da eficiência de fungicidas no controle da ferrugem asiática sobre a produção brasileira de soja.
Qual o custo da redução da eficiência do controle atual da ferrugem da soja pelos fungicidas? Quanto se deixa de colher? Qual o impacto econômico?
Tome-se como exemplo a produção brasileira de soja na safra 2013/14 estimada em 90 M (milhões) de toneladas;
Se a eficiência do controle fosse 100%, o dano (redução da produção) seria zero, e, portanto, seriam colhidas 90 M de toneladas;
Os dados gerados pelo Ensaio nacional cooperativo de fungicidas visando ao controle da ferrugem nas safras 2003/04 a 2004/05 apontaram para uma eficiência máxima de 90% e, consequentemente, resultando ainda em 10% de dano (= 9.000.000 t): seriam nesse caso colhidas 89,1 M de toneladas.
Porém, com a eficiência atual do controle de 45% (Figura 2) e um dano de 55%, quantas toneladas de soja seriam colhidas?
Diante dessa ameaça, e dos resultados obtidos (Tabelas 1 e 2), sugere-se aplicar a mesma estratégia de controle da requeima visando a recuperação da eficiência atual (Figura 2) do controle da ferrugem da soja.
Considerações finais
Diante da ameaça há a necessidade de divulgação da falha de controle para que os produtores possam tomar medidas para recuperar a eficiência do controle reduzida nas últimas safras (Ensaios nacional cooperativo de fungicidas).
Deve-se reconhecer que não foram adotadas a tempo estratégias antiressistência suficientes para evitar a redução do controle ao um nível tão baixo.
Se não forem tomadas medidas eficientes e imediatas, esperam-se danos na próxima safra, talvez, maiores do que na safra passada.
A lição apreendida no passado com a requeima da batateira e do tomateiro pode contribuir para a reverter a situação atual.
Referências
AVOZANI, A.; REIS, E. M; TONIN, R. B. Loss of sensitivity of Corynespora cassiicola, isolated from soybean, to carbendazim. Summa Phytopathologica, Botucatu, v. n. p. 2014 (in press).
DANELLI, A. L. D.; REIS, E. M.; BOARETTO, C. Critical point-yield model to estimate damage caused by Asian soybean rust. Tropical Plant Pathology, Brasília 2013 (in press).
FRAC. Recommendations for fungicide mixtures designed to delay resistance evolution. January 2010.www.frac.info.
FRAC, 2012. Fungicide resistance action committee. Global Crop Protection Organization. Brussels. (www.gcpt.org/frac).
FUNDAÇÃO. Fundação MT em campo, Boletim informativo – Bimestral Fundação MT. Ano 5, no 24 Abril/Maio, 2008.
MOREL P., W. Roya de la soja. MINISTÉRIO DE AGRICULTURA Y GANADERIA, Subsecretaria de Agricultura, Dirección de Investigación Agrícola, Centro Regional de Investigación Agrícola – CRIA, Capitan Miranda, Itapúa, Paraguay
OGLE, H. J.; BYTH, D. E.; McLEAN, R. Effect of rust (Phakopsora pachyrhizi) on soybean yield and quality in South-eastern Queensland. Australian Journal of Agricultural Research. 30:883-893. 1979.
ROSSI, R. L. First Report of Phakopsora pachyrhizi, the causal organism of soybean rust in the Province of Misiones, Argentina. Plant Disease. St Paul, Volume 87 (1):102. 2003.
SILVA, L.H.C.P.; CAMPOS, H.D.; SILVA, J.R.C.; RIBEIRO, G.C.; ROCHA, R.R.; MORAES, D.G. Eficácia reduzida de triazois no controle da ferrugem asiática. Fitopatologia Brasileira. Lavras, MG. Vol.33, p.228. 2008 (Suplemento).
SYDOW, H.; SYDOW, P. A contribution to knowledge of parasitic fungi of the island of Formosa. Annales mycologici, 12:108. 1914.
YORINORI, J.T.; PAIVA, W.M.; FREDERICK, R.D. & FERNANDEZ P., F.T. Ferrugem da soja (Phakopsora pachyrhizi) no Brasil e no Paraguai, nas safras 2000/01 e 2001/02, p. 94. In: Resumos... II Congresso Brasileiro de Soja e Mercosoja 2002. Londrina: Embrapa Soja, 2002. 393 p. (Documentos / Embrapa Soja; n. 181. Resumo 094).
Artigo publicado na edição 141 da Revista Plantio Direto.