Percevejos da soja: proporção de espécies e distribuição espaço-temporal

Jerson V.C. Guedes1, Rejane C.R. Kuss-Roggia2,Glauber R. Stürmer3 & Jonas A. Arnemann31Prof. Dr. do Departamento de Defesa Fitossanitária da Universidade Federal de Santa Maria, RS. 2Eng. Agro. Doutoranda do Programa de Pós-Graduação em Agronomia da Universidade Federal de Santa Maria, RS.3Graduando do Curso de Agronomia da Universidade Federal de Santa Maria, RS.

Introdução

Os percevejos estão entre as principais pragas que atacam a soja. Ao se alimentarem os percevejos fazem com que os grãos fiquem atrofiados, percam peso afetando o rendimento E muitas vezes causando o aborto de grãos e legumes. Além dos danos quantitativos, os percevejos também podem causar danos qualitativos pela redução da germinação e do vigor das sementes, pela redução do teor de óleo dos grãos e por favorecer o aparecimento da mancha fermento.

Preferencialmente, os percevejos sugam legumes e grãos, mas também podem se alimentar de outras partes da planta, como hastes, ramos e folhas. Embora o dano mais importante ocorra pelo ataque aos legumes e sementes, que são órgãos diretamente relacionados com o produto final, ao se alimentarem em outras partes da planta, a injeção de saliva (para a degradação dos tecidos que serão sugados), podem causar severos distúrbios fisiológicos como o atraso na maturação. Este distúrbio faz com que as plantas retenham folhas e apresentem a haste e as folhas verdes, o que eleva a umidade dos grãos, retarda e atrapalha a colheita mecânica.

Concomitante ao crescimento da área cultivada com soja, verificada nas últimas safras, os percevejos da soja ganharam maior destaque. Este aumento de importância está relacionado ao crescimento das populações no período de enchimento de grãos, constantes reinfestações e dificuldades no controle, principalmente quando o índice de área foliar é elevado, e o princípio ativo não atinge o alvo, levando ao uso de doses elevadas e várias aplicações durante o ciclo da cultura. Esse contexto tem levado a novos estudos na busca de estratégias de manejo e ao resgate e adaptação de estratégias de manejo temporariamente abandonadas.

Espécies de percevejos da soja

A diversidade de espécies de percevejos encontradas em soja no mundo todo é bastante grande. São pelo menos 54 espécies de percevejos, embora poucas sejam consideradas daninhas à cultura. Das 25 espécies de percevejos encontradas em soja no Brasil, as três espécies consideradas economicamente mais importantes são Nezara viridula (percevejo-verde-da-soja), Euschistus heros (percevejo-marrom) e Piezodorus guildinii (percevejo-verde-pequeno) (Figura 1). Outras espécies, consideradas secundárias, também estão presentes em menor freqüência, como Edessa meditabunda (percevejo-edessa), Dichelops furcatus e Dichelops melacanthus (percevejo-barriga-verde), Chinavia sp. (percevejo-acrosterno) (Panizzi & Slansky, 1985) e Neomegalotomus simplex (percevejo-formigão) (Schaefer, 2007).

Figura 1. Espécies de percevejos mais comuns na soja no Rio Grande do Sul.

Entre as espécies de maior ocorrência na soja no Sul do Brasil, algumas vêm se destacando nos últimos anos, sendo encontradas com maior freqüência numérica e observadas em locais onde raramente ocorriam. Estas alterações devem estar relacionadas à resposta aos fatores que favorecem algumas espécies, entre as quais certamente deve estar a ampliação da área cultivada que favorece indistintamente as espécies. Já a presença de hospedeiros potenciais como girassol e canola pode ter favorecido a presença do percevejo-edessa. De outro lado, os percevejos-barriga-verde devem ter se beneficiado da presença mais abundante de hospedeiros de inverno e possivelmente dos invernos mais amenos dos últimos anos. Este conjunto de aspectos possivelmente contribuiu para alterar sensivelmente a combinação de espécies e até para o possível desaparecimento de algumas em determinados locais.

Estudos têm mostrado que a intensidade dos danos causados pelo complexo de percevejos da soja é bastante variável e depende da suscetibilidade dos genótipos, do potencial de dano e da densidade populacional de cada espécie, do estágio de desenvolvimento das plantas, e da época de semeadura (Panizzi et al. 1979; Villas-Bôas et al., 1990; Corrêa-Ferreira & Azevedo, 2002; Lourenção et al. 2002; Belorte et al. 2003). Os efeitos da alimentação das três principais de espécies de percevejos sobre a soja, mostram que P. guildinii, causa maiores danos na qualidade de sementes e maior perda de rendimento do que N. viridula e E. heros. Da mesma forma, P. guildinii tem maior capacidade de induzir retenção foliar que N. viridula, ao passo que as plantas infestadas com E. heros não retiveram folhas (Sosa-Gómez & Moscardi, 1995; Corrêa-Ferreira & Azevedo, 2002). Segundo os autores, provavelmente estas diferenças de danos das espécies, estejam relacionadas às características bioquímicas da saliva injetada, à freqüência de atividade alimentar de cada espécie, e ainda, à presença de toxinas do fungo N. corily, inoculado durante a punctura dos grãos.

Nezara viridula (percevejo-verde)

Este percevejo já foi uma das espécies de maior ocorrência nas lavouras de soja da Região Sul, por ser mais adaptado às regiões frias do Brasil. Os adultos medem de 13 a 15 mm de comprimento, apresentam coloração verde, às vezes escura, porém com face ventral verde clara e antenas avermelhadas a marrons. As fêmeas fazem a postura na face abaxial das folhas, sendo que cada uma coloca em torno de 100 ovos. Os ovos apresentam coloração branca-amarelado, e são postos agrupados e arranjados em massas hexagonais, próximo à eclosão das ninfas tornam-se rosados com manchas vermelhas em forma de ”y” ou ”v”. A fase de ovo dura aproximadamente cinco dias. As ninfas de 1º instar são de coloração alaranjada passando a pretas, com manchas brancas sobre o dorso no 2° e 3° instares. No 4° instar o tórax se torna verde, mantendo o abdome preto com manchas brancas, amarelas e vermelhas. No 5° instar, tórax e abdome são verdes com manchas circulares brancas, amarelas e vermelhas. Nos dois primeiros instares, as ninfas praticamente não causam danos à planta. Do terceiro instar em diante as ninfas podem passar a alimentar-se de grãos, com maior voracidade até o quinto instar, já que seu aparelho bucal sugador está completamente formado, podendo causar os mesmos danos dos adultos. Nos três primeiros instares as ninfas têm hábito gregário, sendo que a partir deste momento aumentam sua mobilização e começam a se espalhar pela planta. Os cinco instares da fase ninfal completam-se em torno de 25 dias, sendo que os adultos vivem em torno de 33 dias. As maiores populações são verificadas no mês de fevereiro e/ou na fase reprodutiva da soja, quando são mais daninhos (Corrêa-Ferreira & Panizzi, 1999; Silva et al. 2006).

Euschistus heros (percevejo-marrom)

Este percevejo prefere regiões mais quentes, onde ocorre em maior abundância desde o Norte do Estado do Paraná até o Centro Oeste do país. Entretanto, recentemente tem sido observado com maior freqüência no RS. O adulto mede 11 mm em média e apresenta coloração marrom. Apresenta pronoto pontiagudo que termina em espinho e o escutelo apresenta uma mancha clara em forma de ”v”. As fêmeas fazem a postura agrupada nas folhas e legumes, dispostas em duas ou três linhas paralelas, com aproximadamente 15 a 20 ovos de coloração amarela. Após a incubação, emergem as ninfas que inicialmente são de coloração escura (marrom-amarelado), com bordos serreados, mudando para o marrom-esverdeado com manchas. A partir do 2º instar as ninfas começam a se alimentar. Como os outros pentatomídeos, permanecem agrupadas até o 3º instar, quando começam a ser mais ativas e se dispersam, passando a alimentar-se (Corrêa-Ferreira & Panizzi, 1999). A fase de ninfa tem duração em torno de 33 dias e os adultos vivem em média 116 dias (Villas-Bôas et al., 1985). As maiores populações são verificadas no mês de fevereiro e/ou na fase reprodutiva, quando são mais daninhos.

Piezodorus guildinii (percevejo-verde-pequeno)

Esta espécie tem ampla distribuição no Brasil. É considerado o mais nocivo e com maior capacidade de dano para a cultura da soja. O adulto mede 10 mm em média, apresenta coloração verde-clara com uma listra marrom/avermelhada transversal no pronoto. À medida que vão envelhecendo tornam-se amarelados. As fêmeas fazem a postura agrupada principalmente nos legumes, mas também em folhas e hastes. Os ovos são de coloração escura, geralmente pretos, e postos em filas duplas, variando de 10 a 40 ovos. Após a incubação, emergem as ninfas que inicialmente são de coloração escura a vermelha. No 2° instar as ninfas são amareladas com faixas longitudinais, mudando para o verde-claro com manchas vermelhas (3° instar). No 4° e 5° instares as ninfas de coloração verde-clara passam a ter manchas vermelhas, pretas e brancas no dorso do abdome. Permanecem agrupadas até o 3º instar. A duração do estádio de ovo é de 7 dias e o período de ninfa, em torno de 33 dias. Os adultos vivem aproximadamente de 35 dias. Podem ocorrer até três gerações durante o período de desenvolvimento da soja. As maiores populações são verificadas no mês de março e/ou na fase reprodutiva da soja, quando são mais daninhos. Além de ser cosmopolita é o que apresenta maior mobilidade (Corrêa-Ferreira & Panizzi, 1999; Silva et al. 2006).

Dichelops furcatus e Dichelops melacanthus (percevejos-barriga-verde)

Estas espécies eram consideradas pragas secundárias na cultura da soja, no entanto, nos últimos anos, em função das mudanças no sistema de manejo das lavouras (rotação com gramíneas), têm chegado a populações bastante elevadas. Os adultos medem em torno de 9 a 10 mm de comprimento e apresentam coloração variando entre castanho amarelado ao acinzentado, com abdome verde. A cabeça termina em duas projeções pontiagudas e o pronoto com margens anteriores denteadas e expansões laterais espinhosas. As posturas são feitas sobre folhas ou legumes, em massas de aproximadamente 14 ovos de coloração verde-clara (Sosa-Gómez et al. 2006), e normalmente, uma fêmea de D. melacanthus oviposita em média 55 ovos. As ninfas têm coloração castanha, com abdome claro e pontuações escuras sobre o corpo. O tempo de desenvolvimento de ninfas de 2º a 5º instares, em D. melacanthus, em fotofase de 14 horas é de aproximadamente 18 dias, com um período de pré-oviposição de 12 dias para as fêmeas. Após a colheita da soja, estas espécies ficam sob a palhada, onde encontram abrigo e alimentação em grãos secos caídos no solo. Estas espécies têm sido vistas no milho safrinha e no inverno em trigo, tanto no Norte do Paraná como no Rio Grande do Sul. Segundo Panizzi (2000), essa mudança em seus hábitos alimentares que ocorrem ao longo do ano, passando de um sugador de sementes a um sugador de tecidos vegetativos, ocorre pela falta de hospedeiros preferenciais disponíveis. Segundo Schocorosqui & Panizzi (2003), em condições de fotoperíodo reduzido, é possível verificar dimorfismo sazonal em D. melacanthus, onde os adultos apresentam espinhos pronotais curtos e arredondados, abdome marrom-acinzentado, teor de lipídios alto e órgãos reprodutivos pouco desenvolvidos.

Edessa meditabunda (percevejo-edessa)

Este percevejo é considerado praga secundária da soja, normalmente ocorrendo em baixas populações. No entanto, em algumas lavouras, com rotação com plantas hospedeiras, pode chegar a populações bem elevadas. No Rio Grande do Sul e no Centro Oeste brasileiro podem chegar a causar danos significativos. É uma espécie polífaga que se alimenta de seiva de diversas plantas como leguminosas, cucurbitáceas, citros, girassol, mandioca e especialmente de solanáceas. Os adultos são percevejos de 13 mm de comprimento, apresentam pronoto, escutelo e cabeça verdes e hemiélitros marrom-escuros a pretos, sendo que a face ventral do corpo, as pernas e as antenas são de coloração marrom-amarelada brilhante. A postura é feita em fileiras duplas, geralmente nas folhas, sendo que os ovos são de coloração verde-clara e em média 14 ovos por postura. As ninfas são verde-amareladas com desenhos no pronoto. A fase de ninfa é de aproximadamente 35 a 40 dias de duração, e a de adulto de 35 dias em média. Segundo Panizzi & Machado-Neto (1992) esta espécie apresenta um rostro de menor comprimento que as outras espécies, o que dificulta sua alimentação em legumes de soja, por isso a preferência de se alimentar em haste ou folhas de soja.

Chinavia sp. (percevejo-acrosterno)

Estes percevejos ocorrem esporadicamente em soja, e são muito semelhantes ao percevejo verde-da-soja, diferindo deste na coloração das antenas que são verde-azuladas, ao passo que em N. viridula são avermelhadas ou marrons, e por possuírem espinho ventral no abdome. Embora os parâmetros biológicos mudem segundo a espécie, normalmente as posturas são feitas em massas de 10 a 20 ovos de coloração marrom-acinzentada, com período de incubação dos ovos de aproximadamente 8 dias. As ninfas são marrons com manchas brancas arredondadas sobre o abdome. O tempo de desenvolvimento de ovo a adulto é em torno de 30 dias, e os adultos é em torno de 70 dias para Chinavia ubica e Chinavia impicticornis (Laumann et al. 2006).

Proporção de espécies de percevejos da soja

Embora, P. guildinii, N. viridula e E. heros, sejam as espécies mais freqüentemente encontradas em lavouras de soja no país, a proporção de cada espécie varia muito de local para local e de ano para ano, em função do sistema de manejo, rotação de culturas (Salvadori et al., 2007) e provavelmente de variáveis ambientais. Em Santa Maria, nas safras 2006/07 e 2007/08, em uma área de 6,6 ha, se verificou que a predominância de espécies variou de um ano para outro (Tabela 1).

Tabela 1. Porcentagem das espécies de percevejos da soja, desde a emergência até a maturação de colheita da soja, safras agrícolas 2006/07 e 2007/08, Santa Maria, RS.

Na primeira safra de estudo, a espécie predominante durante todo o ciclo da soja foi P. guildinii, representando 76% do total de percevejos, seguido por N. viridula e E. heros, respectivamente. Na safra seguinte, a proporção de espécies na composição do complexo de percevejos foi diferente e predominaram as espécies P. guildinii, D. furcatus e E. meditabunda. Embora E. heros não esteja entre as três que apresentaram maior proporção, esta espécie passou de 4% em 2006/07 para 12% do total de percevejos, na segunda safra.

O aumento na população de D. furcatus, E. heros e E. meditabunda na safra 2007/08, foi similar ao comportamento encontrado em outras regiões do RS, segundo observações em outros trabalhos de pesquisa e da experiência de técnicos das diferentes regiões produtoras. De forma geral, tem-se observado uma redução na população de P. guildinii e N. viridula, e um aumento na população das outras espécies, nas últimas safras.

Esta proporção de espécies pode ser bastante variável ao longo do desenvolvimento da soja (Figura 2). Na safra 2006/07, a espécie predominante desde a pré-emergência até o florescimento foi D. furcatus, é a espécie que predomina no período vegetativo da soja. A segunda espécie que ocorreu em maior abundância foi E. meditabunda, provavelmente em função da migração da lavoura de girassol para a soja. A partir do período reprodutivo, em 2006/07, a maior população foi de P. guildinii, espécie que predominou em todas as amostragens.

Figura 2. Proporção de espécies de percevejos ao longo do desenvolvimento da soja, safra agrícola 2006/07 e 2007/08, Santa Maria, RS.

Na safra 2007/08, durante o período vegetativo, a espécie mais comum foi D. furcatus, permanecendo durante o florescimento, quando foi seguido por E. heros. Nesta safra, da formação de legumes ao enchimento pleno, predominou D. furcatus seguido de E. meditabunda. Na maturação da soja a população mais abundante de percevejos foi de P. guildinii e D. furcatus, ou seja, somente no final do ciclo houve um incremento acentuado da população de P. guildinii.

Embora a dinâmica das espécies e a densidade populacional de percevejos variem bastante entre locais, de ano para ano e mesmo ao longo do ciclo da soja, comumente ocorrem populações elevadas, capazes de causar sérios danos à cultura da soja.

Distribuição espacial e temporal

A colonização dos percevejos pode iniciar no período vegetativo da cultura ou após a floração. Nesta época os percevejos estão saindo das plantas hospedeiras alternativas (P. guildinii, N. viridula, E. meditabunda e D. furcatus) e dos locais de repouso onde passaram a estação fria (E. heros) e migram para as lavouras de soja mais precoce (Silva et al. 2006). Com o desenvolvimento da planta e o aparecimento dos legumes, a soja se torna um alimento mais adequado e nutricionalmente mais eficiente para o desenvolvimento dos percevejos, o que proporciona um aumento das populações deste grupo de pragas.

Normalmente a população colonizante, ou seja, os primeiros adultos que se instalam na cultura em busca de local adequado para sua alimentação, reprodução e para o desenvolvimento da sua prole, não costumam preocupar pelos seus danos. A população considerada daninha é aquela resultante das primeiras posturas que são feitas na soja, as gerações seguintes, que se desenvolvem na lavoura durante o ciclo da cultura ou que passam boa parte do seu desenvolvimento se alimentando das plantas da lavoura, principalmente ninfas grandes, que são responsáveis por grande parte dos danos. A entrada dos primeiros adultos em uma lavoura se dá pela migração pelas bordas próximas a áreas com soja em estádio mais adiantado no ciclo de desenvolvimento. No entanto, alguns indivíduos podem já se encontrar na lavoura, presentes em plantas daninhas hospedeiras alternativas, ou mesmo na palhada sobre o solo, como E. heros.

De outro lado, somadas às populações residentes com aquelas que ingressam nas áreas de soja, embora inicialmente não daninhas, e para as quais não se foca o controle, estas populações devem ser observadas e monitoradas, pois indicarão os riscos de futura infestação. Por sua vez, o controle dirigido às lagartas e ácaros, dependendo da escolha do inseticida/acaricida pode ter algum efeito sobre percevejos e sobre seus inimigos naturais, tornando seu controle mais fácil ou contribuindo para o crescimento das populações-praga.

Nas safras 2006/07 e 2007/08 foram conduzidos levantamentos georreferenciados da população de percevejos na área experimental do Departamento de Defesa Fitossanitária da UFSM, com amostragens semanais desde a emergência das plantas até a maturação de colheita, e posteriormente na entressafra. Este levantamento mostrou que a entrada dos percevejos se dá pelas bordas da lavoura (Figura 3), adjacente a cultivos de soja semeada mais no cedo, ou de lavouras cultivadas com plantas hospedeiras alternativas das espécies de percevejos, como girassol. A busca por alimento mais adequado para seu desenvolvimento e por locais para postura, faz com que os adultos migrem de uma lavoura para outra, em busca de plantas que apresentem melhor qualidade nutricional.

Figura 3. Distribuição espacial de percevejos da soja, desde o florescimento até a maturação de colheita, na safra agrícola 2006/07, Santa Maria, RS.

Na safra 2007/08 (Figura 4), com a soja semeada praticamente um mês antes, não houve este efeito tão visível de entrada pelas bordas, afinal os cultivos do entorno não estavam tão adiantados no ciclo de desenvolvimento. Neste caso, o crescimento populacional foi mais lento e sem grande influência do entorno, o que não mobilizou uma migração tão acentuada de áreas com soja mais precoce como na safra anterior.

Figura 4. Distribuição espacial de percevejos da soja, desde o florescimento até a maturação de colheita, na safra agrícola 2007/08, Santa Maria, RS.

Nas amostragens anteriores ao florescimento, em ambas as safras, a população de percevejos foi bastante baixa e distribuída ao acaso na lavoura. A partir da formação de legumes e começo do enchimento de grãos, se verificou aumento das populações de percevejos em ambas as safras (Figura 3 e Figura 4), seja pela grande migração na safra 2006/07, ou pelo crescimento gradativo das populações colonizantes na safra 2007/08.

Os danos causados pelos percevejos variam também em função do estádio de desenvolvimento das plantas. Além dos danos serem maiores no período reprodutivo da soja, dentro deste período há variação na sensibilidade da planta ao ataque. Durante a formação de legumes os danos causados pelos percevejos são maiores que no enchimento de grãos, pois nessa fase os legumes ficam deformados, podem secar e cair. Ao longo do enchimento de grãos os danos podem variar desde simples depressões nos grãos, até legumes total ou parcialmente vazios, dependendo da fase do enchimento de grãos no momento do ataque.

No final do desenvolvimento dos legumes e enchimento de grãos, considerado o período crítico da soja ao ataque de percevejos, a população cresceu em ambas as safras estudadas através do levantamento georreferenciado. O pico populacional ocorreu na maturação fisiológica no primeiro ano e na maturação de colheita no segundo ano. A partir daí a população decresceu e, no período pós-colheita, parte dos percevejos emigrou para fora das áreas e possivelmente para outras plantas hospedeiras alternativas, ao passo que alguns indivíduos permanecem na palha do solo, se alimentando de restos de grãos da colheita, ou de plantas hospedeiras alternativas que começam a emergir na lavoura. Dependendo do cultivo em sucessão à soja, se este for hospedeiro de alguma espécie de percevejo, estes podem se multiplicar na entressafra e apresentar uma população maior no começo da safra seguinte. Uma população elevada de percevejos na fase vegetativa da soja pode indicar altas populações no período reprodutivo e crítico para o ataque dos percevejos.

Apesar de ser indicado o controle químico somente entre R3 (formação de legumes) e R6 (enchimento pleno), se a lavoura for para a produção de sementes, e principalmente se for de ciclo tardio (implica em maiores populações no final do ciclo) é necessário fazer o controle dos percevejos mesmo após o enchimento de grãos para evitar a perda de qualidade das sementes.

Embora na safra 2007/08 a densidade populacional tenha sido menor que na safra anterior, o que pode ser visualizado na intensidade das cores da legenda das Figuras 3 e 4, mesmo assim, a população alcançou o nível de controle (1 percevejo/m para soja semente), ou seja, faixa verde, em alguns pontos, em ambas as safras, a partir de R5.2. Se o controle fosse feito na bordadura da lavoura próximo a lavoura mais precoce e ao girassol (Figura 3B), local em que a densidade populacional chegou ao nível de controle, provavelmente a população não teria aumentado tão rapidamente na área devido a migração, evitando que o restante da área fosse tão rapidamente infestado.

Conhecer a distribuição dos percevejos na área da lavoura e em que fase do ciclo de desenvolvimento da soja as populações estão aumentando, pode ser uma ferramenta para a tomada de decisão do momento e local certo para um controle mais eficiente dos percevejos da soja.

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Revista Plantio Direto, edição 108, novembro/dezembro de 2008.